Смилтине – одно из старейших поселений Куршской косы. Уже во времена Тевтонского ордена, здесь, у юго-восточного подножия дюны Смильтине, действовали гостевые дома, в 1837 году они были перенесены на ее вершину. Хозяину таверны принадлежал паром, осуществляющий перевозку пассажиров через узкий пролив, соединяющий Куршский залив с Балтийским морем. С 1870 года дюну Смилтине стали засаживать лесом. В 1900 году завершено строительство Курхауса (ныне отель Смилтине). В 1936 году в Смилтине была открыта первая в Литве школа парусного спорта (в настоящее время это яхт-клуб Клайпеды). От этого места, в южном направлении, начинается в конце XIXвека засаженный дюнный хребет, протянувшийся до Юодкранте.
Поселок был основан как перевалочный пункт на пути между Кенигсбергом и Мемелем. Населенный пункт, под названием Sandberg (Песчаная гора) впервые упоминается в 1429 году. Во время ледохода или шторма путешественникам, почтальонам, курьерам, перевозчикам товара и солдатам приходилось по несколько дней, а то и недель, ждать, пока наступят благоприятные погодные условия и они смогут переправиться через Куршский залив на большую землю. В этом месте для путников действовала харчевня, где они и останавливались. С увеличением потока путешественников выросла и значимость этого пункта. С XVI века это место стало именоваться Sandkrug (Песчаная харчевня). Под этим названием оно известно вплоть до 1945 года.
В 1629 году харчевню сожгли шведские наемники. В 1696 году по указу курфюрста построено новое здание харчевни, которое сильно пострадало во время русской оккупации (1757 – 1763 годы). В 1764 году новый владелец харчевни отстроил здание. Но, на этом несчастья не закончились. Вскоре она оказалось под угрозой быть засыпанной песком. В 1782 – 1786 годах под угрозой надвигающегося песка харчевня была перенесена в другое место, однако примерно в 1800 году песок стал засыпать ее и на новом месте. В 1804 году владелец харчевни еще раз перенес ее в другое место. В 1837 году здание сгорело. Затем, эта земля переходила от одного собственника к другому. В 1862 году Sandkrugс окрестностями отошел городу Мемелю.
С 1990 года Смилтине стала развиваться как зона отдыха. Был возведен Курхаус, рядом с ним открылось кафе под открытым небом, были оборудованы зоны отдыха. Появилось несколько коттеджных кварталов. В них поселились богатые семьи из Клайпеды, а также чиновники и купцы. До Второй мировой войны в дюнах у моря действовал большой ресторан в народном стиле. В 1903 – 1945 годы Смильтине административно принадлежала Копгалю. После Второй мировой войны часть коттеджей было заброшено. В других обосновались семьи лесоводов и работников порта. До сих пор Смилтине является частью города Клайпеда. В ней проживает около 100 человек.
Самое посещаемое туристами место в Смилтине Литовский Морской музей и дельфинарий. Здесь посетители имеют возможность: познакомится с рыбами Балтики, тропических морей и другой морской фауной.
Туристы, узнать подробнее о жизни рыбаков, их обычаях и традициях, могут в этнографической усадьбе рыбака, которая была построена в 1977 – 1979 годах. В состав комплекса входит – жилой дом, хлев, амбар, баня, погреб и коптильня. В жилом доме восстановлен интерьер начала ХХ века.